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Molly Wright (Tessa Thompson) war als junges Mädchen zufällig Augenzeugin eines Einsatzes der Men In Black – und ist seither von Aliens besessen. Weil die Wahrheit bekanntlich „irgendwo da draußen“ liegt, beginnt sie über Außerirdische und die mysteriösen Anzugträger der „MiB“ nachzuforschen und entdeckt deren Hauptquartier in New York.

Agent O (Emma Thompson) ist sogleich von Mollys Fähigkeiten fasziniert und macht aus ihr kurzentschlossen Agenz M. Ihr erster Auftrag: Gemeinsam mit dem legendären Agent H (Chris Hemsworth) soll sie in London den Angehörigen eines außerirdischen Königshauses treffen. Blöd nur, dass der blaublütige Alien kurz nach seiner Ankunft in einem Nobelclub gekillt wird – jedoch nicht, ohne zuvor eine mächtige Waffe an Agent M zu übergeben.

Die Agenten vermuten einen Maulwurf innerhalb der „MiB“-Zentrale und setzen nun alles daran, den Verräter zu entlarven …

Schon wieder versetzt außerirdischer Abschaum die Bewohner des Planeten Erde in Angst und Schrecken! Das bösartige Alienmonster Serleena hat sich des Körpers eines Unterwäschemodels (Lara Flynn Boyle) bemächtigt und ist auf der Suche nach dem Licht von Zartha – einer Superwaffe, die dem Besitzer die totale Herrschaft über den Planeten verleiht.

Als das Biest das Hauptquartier der Alien-Einwanderungsbehörde „MiB“ stürmt und alle Agenten als Geiseln nimmt, kann nur mehr einer helfen: Agent K (Tommy Lee Jones). Der wurde aber „geblitzdingst“ – hat also seine Erinnerungen an sein frühes Agenten-Dasein ausradiert bekommen – und ist jetzt Postbeamter. Sein alter Partner Agent J (Will Smith) versucht, die Gedächtnislöschung rückgängig zu machen.

Gemeinsam finden sie heraus, dass die junge Laura Vasquez (Rosario Dawson) das gesuchte Licht sein soll …

Seit 15 Jahren sind die Agenten J (Will Smith) und K (Tommy Lee Jones) MiB-Partner, echte Freunde wegen Ks Grantelei und Distanz aber noch immer nicht. Eines Tages kommt J ins Büro und stellt fest: Die Welt ist eine andere, K angeblich vor 40 Jahren gestorben!

Schuld ist Ober-Schurke Boris, die Bestie (Jemaine Clement), den K einst dingfest machte. Dieser ist mittlerweile ausgebrochen, per Zeitmaschine zurückgereist und hat K gekillt! Also muss auch J ins Jahr 1969 reisen, um erstens K zu retten – und zweitens hat sein Kollege damals einen Schutzschild um die Erde installiert, der verhindern sollte, dass Boris’ Alien-Rasse die Erde erobern konnte.

Der existiert nun nicht mehr, weshalb J alle Register ziehen muss, um mit der jungen Version von K (jetzt gespielt von Josh Brolin) fertigzuwerden und nebenbei die Welt zu retten …

Er trägt einen dunklen Maßanzug, hat immer eine dunkle Sonnenbrille dabei und einen mehr als eigenartigen Job: Agent K (Tommy Lee Jones) steht im Dienst der supergeheimen Organisation Men in Black – kurz „MiB“. Deren Aufgabe ist es, die rund 15.000 Aliens zu überwachen, die bereits seit Jahrzehnten – perfekt getarnt und meist auch gesittet – unter den Menschen leben.

Aber nicht alle intergalaktischen Asylanten kommen in friedlicher Absicht. So etwa Edgar, die Schabe, die sich zwecks Tarnung im Körper eines Bauern (Vincent D’Onofrio) einnistet. Grund für den Besuch am Planeten Erde ist die sogenannte „Mini-Galaxie“, eine hocheffiziente Energiequelle, mit der sich allerlei böse Gerätschaften betreiben ließen.

Ein klarer Fall für Agent K! Zwecks Verstärkung rekrutiert er den Cop James (Will Smith) als seinen neuen Partner …